Фізіологія рослин і генетика 2023, том 55, № 1, 74-89, doi: https://doi.org/10.15407/frg2023.01.074

Локалізація і динаміка цитокінінів у рослин жита за умов охолодження і праймування зернівок зеатином

Веденичова Н.П., Щербатюк М.М., Косаківська І.В.

  • Iнститут ботаніки ім. М.Г. Холодного Національної академії наук України  01601 Київ, вул. Терещенківська, 2

Різке похолодання під час ранніх етапів розвитку рослин вкрай небезпечне навіть для холодостійких культур, до яких належать озимі злаки, зокрема жито. Ключову роль у регуляції відповіді рослин на низькотемпературний стрес відіграють фітогормони родини цитокінінів. Перспективним способом поліпшення стресостійкості злакових культур є праймування насіння розчинами цитокінінів. Метою роботи було дослідження впливу охолодження на динаміку і локалізацію цитокінінів у рослин жита сорту Богуславка на ранніх стадіях розвитку, з’ясування можливості подолання шкідливих наслідків холодового стресу праймуванням зернівок розчином зеатину і визначення дії цієї речовини на баланс ендогенних цитокінінів. Зернівки замочували у воді або розчині 10—6 М зеатину. Рослини вирощували в умовах вегетаційної камери. Охолодження створювали перенесенням 7-добових рослин у холодильну камеру на 2 години при 2 °C або двічі по 6 год упродовж 2 діб. Ендогенні цитокініни визначали методом ВЕРХ-МС. Встановлено, що при охолодженні до 2 °C протягом 2 годин за відсутності морфологічних змін відбувається істотна перебудова цитокінінового пулу. В надземній частині рослин, що виросли із замочених у воді зернівок, значно зростав вміст транс-зеатину і транс-зеатинрибозиду, тоді як у коренях — різко знижувався. Триваліше охолодження спричиняло гальмування росту надземної частини і видовження коренів. У надземній частині при цьому рівень транс-зеатину, ізопентеніладенозину й ізопентеніладеніну знижувався до мінімальних значень, а транс-зеатинрибозиду зростав майже удвічі. Трансформації цитокінінового пулу в коренях були аналогічні. Загалом за впливу холодового стресу на стадії тривоги перетворення балансу цитокінінів сприяє ростовим процесам, на стадії ж аклімації — гальмує їх. Передпосівне праймування зернівок жита розчином зеатину давало рослинам можливість підтримувати нормальний ріст і морфологію за умов пролонгованого охолодження. Така обробка істотно по­значалася на гомеостазі ендогенних цитокінінів, у результаті чого за дії низької температури перебудова цитокінінового пулу стресованих рослин мала помірніший характер, ніж у контролі. Ми припускаємо, що зміни у балансі цитокінінів внаслідок праймування зернівок сприяють поліпшенню холодостійкості рослин. Обробку насіння цитокінінами можна використовувати як спосіб підвищення адаптивних властивостей рослин.

Ключові слова: Sеcale cereale L., цитокініни, адаптація, ріст, холодовий стрес, праймування зернівок

Фізіологія рослин і генетика
2023, том 55, № 1, 74-89

Повний текст та додаткові матеріали

У вільному доступі: PDF  

Цитована література

1. Ritonga, F.N. & Chen, S. (2020). Physiological and molecular mechanism involved in cold stress tolerance in plants. Plants, 9, No. 5, p. 560. https://doi.org/10.3390/plants9050560

2. Deng, W., Casao, M., Wang, P., Sato, K., Hayes, P.M., Finnegan, E.J. & Trevaskis, B. (2015). Direct links between the vernalization response and other key traits of cereal crops. Nature Communications, 6, p. 5882. https://doi.org/10.1038/ncomms6882

3. Hassan, M.A., Xiang, C., Farooq, M., Muhammad, N., Yan, Z., Hui, X., Yuanyuan, K., Bruno, A.K., Lele, Z. & Jincai, L. (2021). Cold stress in wheat: plant acclimation responses and management strategies. Frontiers in Plant Science, 12, p. 676884. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.676884

4. Wrigley, C. & Bushuk, W. (2017). Rye: Grain-Quality characteristics and management of quality requirements. In Woodhead Publishing Series in Food Science, Technology and Nutrition, Cereal Grains; 2nd ed. C. Wrigley, I. Batey, D. Miskelly (Eds.). pp. (153-178), Woodhead Publishin, Sawston, UK. https://doi.org/10.1016/B978-0-08-100719-8.00007-3

5. Linina, A., Augлpole, I., Romanova, I. & Kuzel, S. (2020). Winter rye (Secale cereale L.) antioxidant capacity, total phenolic content and quality indices. Agronomy Research, 18, pp. 1751-1759. https://doi.org/10.15159/AR.20.113

6. White, P., Cooper, H., Earnshaw, M. & Clarkson, D. (1990). Effects of low temperature on the development and morphology of rye (Secale cereale) and wheat (Triticum aestivum). Annals of Botany, 66, pp. 559-566. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a088065

7. Ndong, C., Danyluk, J., Huner, N.P. & Sarhan, F. (2001). Survey of gene expression in winter rye during changes in growth temperature, irradiance or excitation pressure. Plant Molecular Biology, 45, pp. 691-703. https://doi.org/10.1023/A:1010684719225

8. Kolupaev, Y.E., Horielova, E.I., Yastreb, T.O., Ryabchun, N.I. & Kirichenko, V.V. (2019). Stress-protective responses of wheat and rye seedlings whose chilling resistance was induced with a donor of hydrogen sulfide. Russian Journal of Plant Physiology, 66, pp. 540-547. https://doi.org/10.1134/S1021443719040058

9. Mandal, S., Ghorai, M., Anand, U., Samanta D., Kant, N., Mishra, T., Rahman, M.H., Jha, N.K., Jha, S.K., Lal, M.K., Tiwari, R.K., Kumar, M., Radha, Prasanth, D.A., Mane, A.B., Gopalakrishnan, A.V., Biswas, P., Prockow, J. & Dey, A. (2022). Cytokinin and abiotic stress tolerance - What has been accomplished and the way forward? Frontiers in Genetics, 13, p. 943025. https://doi.org/10.3389/fgene.2022.943025

10. Zhao, B., Liu, Q., Wang, B. & Yuan, F. (2021). Roles of phytohormones and their signaling pathways in leaf development and stress responses. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 69, No. 12, pp. 3566-3584. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.0c07908

11. Cortleven, A., Leuendorf, J.E., Frank, M., Pezzetta, D., Bolt, S. & Schmтlling, T. (2019). Cytokinin action in response to abiotic and biotic stress in plants. Plant, Cell & Environment, 42, pp. 998-1018. https://doi.org/10.1111/pce.13494

12. Vedenicheva, N.P. & Kosakivska, I.V. (2020). Cytokinins in cereals ontogenesis and adaptation. Fiziolohiia roslyn i henetyka 52, No. 1, pp. 3-30 [in Ukrainian]. https://doi.org/10.15407/frg2020.01.003

13. Maruyama, K., Urano, K., Yoshiwara, K., Morishita, Y., Sakurai, N., Suzuki, H., Kojima, M., Sakakibara, H., Shibata, D., Saito, K., Shinozaki, K. & Yamaguchi-Shinozaki, K. (2014). Integrated analysis of the effects of cold and dehydration on rice metabolites, phytohormones, and gene transcripts. Plant Physiology, 164, No. 4, pp. 1759-1771. https://doi.org/10.1104/pp.113.231720

14. Vankov«, R., Kosov«, K., Dobrev, P., Vit«mv«s, P., Tr«vnickov«, A., Cvikrov«, M., Peлek, B., Gaudinov«, A., Prerostov«, S., Musilov«, J., Galiba, G. & Pr«sil, I.T. (2014). Dynamics of cold acclimation and complex phytohormone responses in Triticum monococcum lines G3116 and DV92 differing in vernalization and frost tolerance level. Environmental and Experimental Botany, 101, pp. 12-25. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2014.01.002

15. Kosov«, K., Pr«лil, I.T., VHt«mv«s, P., Dobrev, P., Motyka, V., Flokov«, K., Nov«k, O., Ture№kov«, V., Rol№ik, J., Peлek, B., Tr«vni№kov«, A., Gaudinov«, A., Galiba, G., Janda, T., Vlas«kov«, E., Pr«лilov«, P. & Vankov«, R. (2012). Complex phytohormone responses during the cold acclimation of two wheat cultivars differing in cold tolerance, winter Samanta and spring Sandra. Journal of Plant Physiology, 169, pp. 567-576. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2011.12.013

16. Kalapos, B., Novak, A., Dobrev, P., Nagy, T., VHt«mv«s, P., Marincs, F., Galiba, G. & Vankova, R. (2017). Effects of the winter wheat Cheyenne 5A substitute chromosome on dynamics of abscisic acid and cytokinins in freezing-sensitive Chinese Spring genetic background. Frontiers in Plant Science, 8, p. 2033. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.02033

17. Xiang, N., Hu, J., Yan, S. & Guo, X. (2021). Plant hormones and volatiles response to temperature stress in sweet corn (Zea mays L.) seedlings. Journal Agricultural Food Chemistry, 69, No. 24, pp. 6779-6790. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.1c02275

18. Bahrani, H., Baga, M., Larsen, J., Graf, R.J., Laroche, A. & Chibbar, R.N. (2021). The relationships between plant developmental traits and winter field survival in rye (Secale cereale L.). Plants (Basel), 10, No. 11, p. 2455. https://doi.org/10.3390/plants10112455

19. De Diego, N. & SpHchal, L. (2020). Use of plant metabolites to mitigate stress effects in crops. In The Chemical Biology of Plant Biostimulants. D. Geelen, L. Xu (Eds.). (pp. 261-300), Hoboken, NJ: Wiley. https://doi.org/10.1002/9781119357254.ch11

20. Kosakivska, I.V., Vedenicheva, N.P., Babenko, L.M., Voytenko, L.V., Romanenko, K.O. & Vasyuk, V.A. (2022). Exogenous phytohormones in the regulation of growth and development of cereals under abiotic stresses. Molecular Biology Reports, 49, No. 1, pp. 617-628. https://doi.org/10.1007/s11033-021-06802-2

21. Rhaman, M.S., Imran, S., Rauf, F., Khatun, M., Baskin, C.C., Murata, Y. & Hasanuzzaman, M. (2021). Seed priming with phytohormones: an effective approach for the mitigation of abiotic stress. Plants, 10, p. 37. https://doi.org/10.3390/plants10010037

22. Vedenicheva, N.P., Shcherbatyuk, M.M. & Kosakivska, I.V. (2021). Endogenous cytokinins of Secale cereale L. under high temperature impact: dynamics and localization in the alarm, acclimation and recovery phase. Fiziolohiia roslyn i henetyka, 53, No. 4, pp. 292-306 [in Ukrainian]. https://doi.org/10.15407/frg2021.04.292

23. Kieber, J.J. & Schaller, G.E. (2014). Cytokinins. The Arabidopsis Book, 11, p. e0168. https://doi.org/10.1199/tab.0168

24. Wu, Y., Liu, H., Wang, Q. & Zhang, G. (2021). Roles of cytokinins in root growth and abiotic stress response of Arabidopsis thaliana. Plant Growth Regulation, 94, p. 151-160. https://doi.org/10.1007/s10725-021-00711-x

25. Schaller, G.E., Street, I.H. & Kieber, J.J. (2014). Cytokinin and the cell cycle. Current Opinion in Plant Biology, 21, p. 7-15. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2014.05.015

26. Kosov«, K., VHt«mv«s, P., Urban, M.O., KlHma, M., Roy, A. & Pr«лil, I.T. (2015). Biological networks underlying abiotic stress tolerance in temperate crops - a proteomic perspective. International Journal of Molecular Sciences, 16, pp. 20913-20942. https://doi.org/10.3390/ijms160920913

27. Li, N., Euring, D., Cha, J. Y., Lin, Z., Lu, M., Huang, L.J. & Kim, W.Y. (2021). Plant hormone-mediated regulation of heat tolerance in response to global climate Change. Frontiers Plant Science, 11, p. 627969. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.627969

28. Aslam, M., Fakher, B., Ashraf, M.A., Cheng, Y., Wang, B. & Qin, Y. (2022). Plant low-temperature stress: signaling and response. Agronomy, 12, p. 702. https://doi.org/10.3390/agronomy12030702

29. Veselova, S.V., Farhutdinov, R.G., Veselov, S.Y., Kudoyarova, G.R., Veselov, D.S. & Hartung, W. (2005). The effect of root cooling on hormone content, leaf conductance and root hydraulic conductivity of durum wheat seedlings (Triticum durum L.). Journal of Plant Physiology, 162, No. 1, pp. 21-26. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2004.06.001

30. Kalapos, B., Dobrev, P., Nagy, T., VHt«mv«s, P., Gyorgyey, J., Kocsy, G., Marincs, F. & Galiba, G. (2016). Transcript and hormone analyses reveal the involvement of ABA-signalling, hormone crosstalk and genotype-specific biological processes in cold-shock response in wheat. Journal Plant Science, 253, pp. 86-97. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2016.09.017

31. Dobr«, J., ‡ernъ, M., ћtorchov«, H., Dobrev, P., Skal«k, J., Jedelskъ, P.L., Lukлanov«, H., Gaudinov«, A., Peлek, B., Malbeck, J., Vanek, T., Brzobohatъ, B. & Vankov«, R. (2015). The impact of heat stress targeting on the hormonal and transcriptomic response in Arabidopsis. Journal Plant Science, 231, pp. 52-61. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2014.11.005

32. Frѕbort, I., Kowalska, M., Hluska, T., Frѕbortov«, J. & Galuszka, P. (2011). Evolution of cytokinin biosynthesis and degradation. Journal of Exprrimental Botany, 62, pp. 2431-2452. https://doi.org/10.1093/jxb/err004

33. Hincha, D.K. & Zuther, E. (2020). Introduction: plant cold acclimation and winter survival. Methods in Molecular Biology, 2156, pp. 1-7. https://doi.org/10.1007/978-1-0716-0660-5_1

34. Rativa, A.G.S., Junior, A.T.A., Friedrich, D.D.S., Gastmann, R., Lamb, T.I., Silva, A.D.S., Adamski, J.M., Fett, J.P., Ricachenevsky, F.K. & Sperotto, R.A. (2020). Root responses of contrasting rice genotypes to low temperature stress. Journal of Plant Physiology, 255, p. 153307. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2020.153307

35. Kang, J., Peng, Y. & Xu, W. (2022). Crop root responses to drought stress: molecular mechanisms, nutrient regulations, and interactions with microorganisms in the rhizosphere. International Journal Molecular Science, 23, p. 9310. https://doi.org/10.3390/ijms23169310

36. Nagasuga, K., Murai-Hatano, M. & Kuwagata, T. (2011). Effects of low root temperature on dry matter production and root water uptake in rice plants. Plant Production Science, 14, No. 1, pp. 22-29. https://doi.org/10.1626/pps.14.22

37. Durand, M., Porcheron, B., Hennion, N., Maurousset, L., Lemoine, R. & Pourtau, N. (2016). Water deficit enhances C export to the roots in Arabidopsis thaliana plants with contribution of sucrose transporters in both shoot and roots. Plant Physiology, 170, No. 3, pp. 1460-1479. https://doi.org/10.1104/pp.15.01926

38. Tiwari, M., Kumar, R., Subramanian, S., Doherty, C.J. & Jagadish, S.V.K. (2023). Auxin-cytokinin interplay shapes root functionality under low-temperature stress. Trends Plant Science, 22, No. 00311-9, pp. 1360-1385. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2022.12.004

39. Heidari, P., Reza Amerian, M. & Barcaccia, G. (2021). Hormone profiles and antioxidant activity of cultivated and wild tomato seedlings under low-temperature stress. Agronomy, 11, No. 6, p. 1146. https://doi.org/10.3390/agronomy11061146

40. Prerostova, S., ‡ernъ, M., Dobrev, P.I., Motyka, V., Hluskova, L., Zupkova, B., Gaudinova, A., Knirsch, V., Janda, T., Brzobohatъ, B. & Vankova, R. (2021). Light regulates the cytokinin-dependent cold stress responses in Arabidopsis. Frontiers in Plant Science, 11, p. 608711. https://www.frontiersin.org/article/10.3389/fpls.2020.608711 https://doi.org/10.3389/fpls.2020.608711

41. Ahres, M., P«lmai, T., Gierczik, K., Dobrev, P., Vankov«, R. & Galiba, G. (2021). The impact of far-red light supplementation on hormonal responses to cold acclimation in barley. Biomolecules, 11, No. 3, p. 450. https://doi.org/10.3390/biom11030450

42. Fenollosa, E., G«mez, A. & Munnѕ-Bosch, S. (2018). Plasticity in the hormonal response to cold stress in the invasive plant Carpobrotus edulis. Journal of Plant Physiology, 231, pp. 202-209. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2018.09.009

43. Khan, T.A., Fariduddin, Q. & Yusuf, M. (2017). Low-temperature stress: is phytohormones application a remedy? Environmental Science and Pollution Research International, 24, No. 27, pp. 21574-21590. https://doi.org/10.1007/s11356-017-9948-7

44. Romanov, G.A. & Schmтlling, T. (2021). On the biological activity of cytokinin free bases and their ribosides. Planta, 255, No. 1, p. 27. https://doi.org/10.1007/s00425-021-03810-1

45. Nguyen, H.N., Nguyen, T.Q., Kisiala, A.B. & Emery, R.J.N. (2021). Beyond transport: cytokinin ribosides are translocated and active in regulating the development and environmental responses of plants. Planta, 254, p. 45. https://doi.org/10.1007/s00425-021-03693-2

46. Tian, J., Ma, Y., Chen, Y., Chen, X. & Wei, A. (2022). Plant hormone response to low-temperature stress in cold-tolerant and cold-sensitive varieties of Zanthoxylum bungeanum Maxim. Frontiers of Plant Science, 13, p. 847202. https://doi.org/10.3389/fpls.2022.847202

47. Janda, T., Majlath, I. & Szalai, G. (2014). Interaction of temperature and light in the development of freezing tolerance in plants. Journal of Plant Growth Regulation, 33, pp. 460-469. https://doi.org/10.1007/s00344-013-9381-1

48. Ahres, M., P«lmai, T., Kov«cs, T., Kov«cs, L., Lacek, J., Vankova, R., Galiba, G. & Borbѕly, P. (2023). The effect of white light spectrum modifications by excess of blue light on the frost tolerance, lipid- and hormone composition of Barley in the early pre-hardening phase. Plants, 12, No. 1, p. 40. https://doi.org/10.3390/plants12010040

49. Bakhtavar, M.A., Afzal, I., Basra, S.M.A., Ahmad, A.H. & Noor, M.A. (2015). Physiological strategies to improve the performance of spring maize (Zea mays L.) planted under early and optimum sowing conditions. PLoS One, 10, No. 4, p. e0124441. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0124441

50. Xia, J.C., Zhao, H., Liu, W.Z., Li, L.G. & He, Y.K. (2009). Role of cytokinin and salicylic acid in plant growth at low temperatures. Plant Growth Regulation, 57, No. 3, pp. 211-221. https://doi.org/10.1007/s10725-008-9338-8

51. Belintani, N.G., Guerzoni, J.T., Moreira, R.M. & Vieira, L.G. (2011). Improving low-temperature tolerance in sugarcane by expressing the ipt gene under a cold inducible promoter. Biologia Plantarum, 56, pp. 71-77. https://doi.org/10.1007/s10535-012-0018-1

52. Panda, B.B., Sekha, S., Dash, S.K., Behera, L. & Shaw, B.P. (2018). Biochemical and molecular characterisation of exogenous cytokinin application on grain filling in rice. BMC Plant Biology, 18, p. 89. https://doi.org/10.1186/s12870-018-1279-4

53. Yang, D., Li, Y., Shi, Y., Cui, Z., Luo, Y., Zheng, M., Chen, J., Li, Ya., Yin, Y. & Wang, Z. (2016). Exogenous cytokinins increase grain yield of winter cultivars by improving stay-green characteristics under heat stress. PLoS One, 11, p. e0155437. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0155437